Estudio genético de la estructura poblacional y conectividad de dos corales endémicos del Mediterráneo: Astroides calycularis (Pallas, 1766) y Cladocora caespitosa (Linnaeus, 1767)

Abstract

[ES] El objetivo general de la presente tesis es determinar la estructura genética y el alcance de la conectividad de las poblaciones de dos corales escleractinios del Mediterráneo, Astroides calycularis (Pallas, 1766) y Cladocora caespitosa (Linnaeus, 1767). Estos procesos están generalmente ligados a diferentes características biológicas de las especies, tales como la densidad y distribución de las poblaciones, la fecundidad, el éxito reproductor, el tipo de desarrollo larvario, la capacidad de dispersión en cualquier etapa de su existencia, las variaciones demográficas y su interacción con otros factores bióticos y abióticos. Estos estudios son de gran utilidad a la hora de prever la respuesta de las poblaciones ante perturbaciones externas o frente al cambio global. Estas técnicas han sido principalmente aplicadas en el campo de las pesquerías, pero en la actualidad es creciente el número de trabajos que se centran también en el estudio genético de especies de invertebrados clave en determinados ecosistemas marinos. Los dos corales objeto de estudio en esta tesis son organismos modulares, bioconstructores, que albergan a su vez una gran diversidad de organismos asociados, tanto en los entresijos de su esqueleto de carbonato cálcico (e.g. pequeños poliquetos, crustáceos, moluscos, algas, organismos perforadores, esponjas, etc.) como en el interior de sus tejidos (e.g. zooxantelas en el caso de C. caespitosa, arqueas, bacterias, etc.), formando por tanto pequeños ecosistemas en sí mismos (de ahí que los corales se hayan denominado como “holobiontes”). Para alcanzar este objetivo, se llevaron a cabo muestreos en distintas áreas del Mediterráneo occidental. En concreto para A. calycularis en el mar de Alborán, donde la especie presenta mayor concentración, con comparaciones en la cuenca argelina y mar Tirreno; y para C. caespitosa el trabajo se ha centró en poblaciones del mar balear y cuenca argelina. Se utilizaron marcadores moleculares universales, y se diseñaron marcadores microsatélite como herramienta fundamental para el presente estudio, dada la escasa variabilidad obtenida con los primeros marcadores mencionados. Asimismo, se ha ahondado en el conocimiento de la biología reproductora de A. calycularis, aspecto básico para la interpretación de los resultados genéticos obtenidos. A partir del conocimiento obtenido con el uso de los marcadores microsatélite se han pretendido dilucidar el grado de variabilidad y el flujo génico de poblaciones de estas especies y la incidencia de posibles barreras oceanográficas (i.e. corrientes, remolinos, frentes). Los resultados de la presente tesis sugieren claramente que el grado de diferenciación genética y la conectividad entre las poblaciones de ambos corales depende principalmente del potencial de dispersión de sus plánulas, el cual viene principalmente determinado por el modo de reproducción sexual (fecundación interna-incubación- vs fecundación externa). A. calycularis y C. caespitosa son especies representativas de estos dos modos de reproducción. En tres poblaciones de A. calycularis geográficamente distantes, las plánulas se han descrito como “reptantes” y con flotabilidad negativa, mostrando escasa capacidad de dispersión. Ello concuerda con los resultados genéticos obtenidos de las poblaciones de la especie, que sugieren un modelo de conectividad y flujo génico predominante de aislamiento por distancia tipo “paso a paso” (“stepping-stone”), con eventos esporádicos de dispersión a de dispersión a mayores distancias a través de corrientes y procesos de “rafting”.

Por otro lado, la fecundación en C. caespitosa se produce en la columna de agua. A pesar del escaso conocimiento acerca de la biología de las plánulas de este coral, su modo reproductor y el alto grado de conectividad encontrado entre sus poblaciones sugiere que éstas pueden dispersarse a grandes distancias, probablemente arrastradas por las corrientes superficiales dominantes. En lo que se refiere a la interacción de la fase larvaria de estos corales con barreras oceanográficas que puedan influir al flujo génico, se ha comprobado que el frente Almería-Orán parece actuar como una barrera en el caso de A. calycularis, en sinergia con su escasa capacidad de dispersión. Por otro lado, el frente balear y el canal de Ibiza no actúan como fuerte impedimento al flujo génico, aunque, en general, se ha observado un intercambio ligeramente superior de individuos en relación norte-sur y este-oeste. Para el diseño de las áreas marinas protegidas (AMPs) y en el marco del debate actual sobre el diseño de una red de AMPs (pocas y grandes o muchas pequeñas), debe tenerse en cuenta la escala espacial de dispersión y conectividad de al menos las especies clave de los ecosistemas marinos, como son estos corales. En el caso de A. calycularis, se recomendaría la creación de micro-reservas, por lo tanto, favoreciendo su auto-reclutamiento y permitiendo la dispersión a áreas no protegidas. En el caso de C. caespitosa, se recomienda tener en consideración la escasa presencia de arrecifes monosespecíficos de esta especie de cara a su conservación y el AMP idónea sería aquella que tuviera un tamaño suficiente como para proteger las localidades más ricas. Los dos corales estudiados han sufrido una notable regresión durante el Pleistoceno y Holoceno, debido posiblemente a causas climáticas, agravada en la época actual por la acción humana, bien sea directa o indirectamente. A. calycularis ya cuenta con diferentes figuras de protección en diversas legislaciones nacionales e internacionales, lo que está permitiendo un mayor acercamiento de gestores y entidades interesadas en la conservación a la especie, además de un incremento en el número de estudios acerca de su biología básica y autoecología, así como a respuestas de este coral frente a ambientes cambiantes, los cuales son de gran utilidad a la hora de elaborar los planes adecuados de gestión activa de la especie para su conservación. Sin embargo, C. caespitosa no posee ninguna figura legal de protección, pese a estar incluida en la lista roja de especies de la UICN, y se cree que existen suficientes motivos para la elaboración de las propuestas convenientes a los correspondientes estamentos, y su categorización como especie amenazada. Estudios como los llevados a cabo en la presente tesis son primordiales a la hora de establecer planes de manejo y conservación, no ya sólo de las especies estudiadas, sino de otras especies con características biológicas y ciclos de vida similares, aportando estos resultados un modelo de aproximación a la conectividad de especies cuyas larvas tienen diferente potencial de dispersión.

[EN] The main objective of this thesis is to provide knowledge about the genetic structure and extent of population connectivity in two endemic Mediterranean scleractinian corals, Astroides calycularis (Pallas, 1766) and Cladocora caespitosa (Linnaeus, 1767). These processes are generally linked to different biological characteristics, such as density and population distribution, fertility, reproductive success, the type of larval development, dispersal ability at various life stages, demographic changes and its interactions with other biotic and abiotic factors. These studies are useful for predicting the response of populations that face external disturbances or global changes. Previously, these assessments were mainly restricted to the field of fisheries biology, but recently the number of studies focusing on the genetics of keystone invertebrate species in certain marine ecosystems has grown. The two corals studied here are considered modular organisms and bioconstructor species. They provide a habitat for a diversity of associated micro- and macrofauna, not only in the intricacies of their skeletons (e.g. small polychaetes, crustaceans, molluscs, algae, dwelling organisms, sponges, etc.), but also in their tissues (e.g. zooxantellae, archeas, bacteria, etc.), thereby forming small ecosystems themselves (thus, corals are also known as “holobionts”). To achieve the main objective, different areas of the western Mediterranean Sea were sampled. Sampling for A. calycularis was primarily performed in the Alboran Sea, where the concentration of species is higher, with comparisons of samples from the Algerian Basin and Tyrrhenian Sea; C. caespitosa genetic studies focused on populations in the Balearic Sea and Algerian Basin. For genetic analyses, universal molecular markers were first used, but given the low variability obtained with these markers, microsatellite markers were designed as a basic tool for this study. The findings presented in this thesis also expand the knowledge of the sexual reproductive cycle of A. calycularis, which is important for the interpretation of the genetic analyses.

The data based on the analysis of microsatellite markers attempts to clarify the degree of variability and gene flow of populations of these species and the potential impact of oceanographic barriers (i.e. currents, eddy fronts). The results suggest that the degree of genetic differentiation and connectivity among populations of both corals depend mainly on the potential dispersal of their planulae, which is primarily determined by the species sexual reproductive pattern (internal fertilization/incubation vs. external fertilization). A. calycularis and C. caespitosa are representative species of these two different reproductive patterns. In three geographically distant populations of A. calycularis, the planulae were observed to be “crawling larvae” and as and acquiring negative buoyancy at the time of release, showing low dispersal abilities. This description is consistent with the genetic results obtained from the coral populations, which suggest a “stepping-stone” pattern of connectivity and gene flow, with sporadic dispersal events at greater distances by currents and “rafting” processes. In contrast, the fertilization of C. caespitosa occurs in the water column (i.e. a broadcast spawner). Despite the lack of knowledge of the biology of C. caespitosa planulae, its reproductive mode and the high degree of connectivity found among populations suggest that its planulae are able to disperse over long distances, probably via the prevailing surface currents. In terms of the interaction between the planulae of these corals and oceanographic barriers that influence gene flow, it was found that the Almería-Orán front appears to act as a barrier to dispersal in the case of A. calycularis, in synergy with its limited dispersal abilities. In contrast, the Ibiza Channel and Balearic Front do not act as strong impediments to gene flow; although in general, a slightly higher exchange of individuals from north to south and from east to west was observed. The spatial scale of dispersal and connectivity of a keystone species, such as the corals studied in this thesis, should be taken into consideration for the design of marine protected areas (MPAs) and in the current debate of few large or many small (SLOSS). In the case of A. calycularis, the creation of micro-reserves is recommended, thus promoting self-recruitment and allowing the spread into non-protected areas. In the case of C. caespitosa, for their conservation, the scarcity of monospecific reefs should be considered; a suitable MPA would be one that is of sufficient size to protect the wealthiest localities. These two corals have suffered significant regression processes during the Pleistocene and Holocene, possibly due to climatic causes, further aggravated by anthropogenic impacts. A. calycularis is currently catalogued under different national and international legislations, which allows managers and stakeholders interested in conservation to better understand this coral. Thus, the number of studies about its biology and auto-ecology and responses of the coral to changing environments have increased, which is useful for the active management and conservation of the species. Although included in the IUCN red list, C. caespitosa currently has no legal category of protection. However, there are sufficient reasons to consider it a threatened species. Thus, the development of appropriate proposals for the categorization of this species as threatened is recommended. Studies such as those carried out in this thesis are paramount for establishing management and conservation plans, not only for the species studied, but also for other species with similar biological characteristics and life cycles. The results from this thesis provide a model approach for studying anthozoans species with different potential dispersals.