Effects of light pollution on thermal tolerance of Chironomus riparius

Abstract

Over the last few years, the expansion of urbanization has increased the levels of light pollution in natural aquatic ecosystems. Light pollution is caused by increased artificial light at night (ALAN), modifying natural light levels. ALAN disrupts circadian cycles, supressing the nocturnal production of the hormone melatonin. Urban freshwaters besides being exposed to light pollution are also experiencing warmer temperatures due to urban air and ground temperatures, paved surfaces, and decreased riparian vegetation (Urban heat island effect). With the presence of ALAN and warming, including effects of heat waves in urban ecosystems, it is of most importance to assess the combined effects of these two stressors and investigate if and how ALAN can modify the thermal tolerance of aquatic organisms. The aim of this work was to assess whether ALAN alters the upper thermal tolerance in the aquatic midge Chironomus riparius larvae and to investigate how ALAN interacts with heat on the development and physiology of the species. Moreover, I intended to further elucidate the physiological role of the hormone melatonin on this process. To assess the thermal tolerance, I determined the Critical thermal maximum limit (CTMax) of larvae (4th stage), after ten days of exposure to three different light intensities (0,1 and 10 lx) during nighttime with presence and absence of exogenous melatonin (0 and 1 μM). To detect the effects of these two combined stressors on the development of the species, I evaluated the emergence time of midge’s adults (female/male), body weight (female/male imagoes) and percentage of emergence after a chronic exposure (28 days) to three temperatures (20 ºC, 24 ºC and stimulated heat wave where organisms were exposed to 28 ºC for 6 days), under two ALAN treatments (0 and 10 lx during nighttime) and exogenous melatonin (1 μM), in a full factorial design. The results indicate that ALAN decreases the upper thermal tolerance of C. riparius larvae (CTMax) and that the supplementation of exogenous melatonin attenuated these effects. In chronic exposures, ALAN had no significant effect on the development of C. riparius. Increased temperatures, on the other hand, accelerated the development of the organisms (earlier emergence) but also led to lower body weight in adult insects. Exposure to the simulated heat wave increased mortality significantly. No effects of ALAN were observed for C. riparius life history traits but complex responses to exogenous melatonin were observed where effects of temperature were ameliorated (in case of emergence time) or increased (for body weight) in the presence of exogenous melatonin. I conclude that light pollution can change responses of C. riparius to thermal stress and that, as observed for many other aquatic invertebrates, short exposure to heat waves can have detrimental population level consequences. These results highlight the importance of studying the combined effects of warming and light pollution, two common and concomitant stressors in urban freshwater ecosystems. More research is needed not only to understand the physiological effects of exposure to ALAN as well as the role of melatonin in mediating the thermal tolerance of organisms. Moreover, these studies should also be validated in other invertebrate species. This and other studies will surely contribute to better predict the effects of warming and of global climatic changes in urban aquatic ecosystems.

Ao longo dos últimos anos, a expansão da urbanização levou ao aumento dos níveis de poluição luminosa nos ecossistemas aquáticos. A poluição luminosa é provocada pelo aumento da luz artificial noturna (ALAN), alterando os níveis de luz natural. ALAN é responsável por afetar os ciclos circadianos, inibindo a produção noturna da hormona melatonina. Para além de estarem expostos à poluição luminosa, os corpos de água doce também estão a sofrer temperaturas mais elevadas devido às temperaturas atmosféricas, especialmente em zonas urbanas, dado o aumento das superfícies pavimentadas e da diminuição da vegetação (Efeito da Ilha de Calor Urbano). Com a presença da ALAN e de temperaturas elevadas, incluindo efeitos de ondas de calor, nos ecossistemas urbanos, é importante avaliar os efeitos combinados destes dois stressores, de modo a compreender como ALAN pode influenciar a tolerância térmica dos organismos aquáticos. O objetivo deste trabalho foi avaliar se a exposição a ALAN altera a tolerância térmica superior na espécie aquática Chironomus riparius e investigar como ALAN interage com o aumento das temperaturas no desenvolvimento e fisiologia da espécie. Este trabalho também pretende entender qual o papel fisiológico da hormona melatonina ao longo deste processo. Para avaliar a tolerância térmica, determinou-se o limite máximo térmico crítico (CTMax) de larvas (4º estágio), após dez dias de exposição a três intensidades de luz (0, 1 e 10 lx) durante o período noturno, com a presença e ausência de melatonina exógena (0 e 1 μM). Para detetar os efeitos combinados destes dois stressores (ALAN e variação de temperatura) no desenvolvimento da espécie, avaliou-se o tempo de emergência dos adultos (fêmea/macho), o peso corporal (fêmea/macho) e a percentagem de emergência após uma exposição crónica (28 dias), a três temperaturas (20ºC, 24ºC e onda de calor, onde os organismos foram expostos a 28ºC durante 6 dias), sob dois tratamentos de ALAN (0 e 10 lx durante o período noturno) e melatonina exógena (1 μM), num desenho fatorial completo. Os resultados indicam que a ALAN diminui a tolerância térmica (CTMax) das larvas de C. riparius e que a adição de melatonina exógena atenuou estes efeitos. Nas exposições crónicas, não se observaram efeitos de exposição a ALAN no desenvolvimento de C. riparius. O aumento da temperatura por outro lado, acelerou o desenvolvimento dos organismos (diminuição do tempo de emergência) mas diminuiu o peso corporal. Em casos extremos de temperaturas elevadas, como a onda de calor, a mortalidade aumentou significativamente. Apesar de não se terem observado efeitos de ALAN no ciclo de vida de C. riparius, os efeitos da adição de melatonina exógena foram complexos. A presença da hormona, atenuou os efeitos da temperatura no tempo de emergência, mas aumentou os efeitos no peso corporal dos mosquitos. É possível concluir que a poluição luminosa pode alterar as respostas de C. riparius ao stress térmico e que, como já foi observado para outros invertebrados aquáticos, a exposição a ondas de calor pode ter consequências extremamente adversas a nível populacional. Estes resultados revelam a importância do estudo dos efeitos combinados da poluição luminosa do aumento de temperaturas, que frequentemente ocorrem em simultâneo nos ecossistemas aquáticos urbanos. Os resultados obtidos indicam que é necessário continuar nesta linha de investigação para por um lado perceber os efeitos fisiológicos da exposição à poluição luminosa e o papel regulador da hormona melatonina que expliquem a alteração de tolerância térmica e por outro validar os dados obtidos também com outras espécies de invertebrados aquáticos. Espera-se que este e outros estudos futuros contribuam para uma melhor previsão dos efeitos ecológicos das alterações climáticas em ambientes aquáticos urbanos.