Albatross-Cephalopod interactions in Antarctic Ocean: implications for albatross ecology and conservation

Abstract

Albatrosses can be used as biological sampling tools to investigate poorly known organisms, such as the Southern Ocean cephalopods. The aims of the present study were to characterize the albatrosses diet, with relevance to the cephalopod component, during the reproductive period of wandering (Diomedea exulans), black-browed (Thalassarche melanophrys) and grey-headed (Thalassarche chrysostoma) at Bird Island (South Georgia), and at the end of inter-breeding/beginning of breeding period (EIB/BB) of the last two albatross species, to assess the habitat and trophic level of key cephalopods species by stable isotopes analyses, to compare both sampled periods, to identify threats and suggest measures to reinforce these albatrosses conservation. During the reproductive period, black-browed albatross fed mainly on fish, the grey-headed albatross on cephalopods, and the wandering albatross on both prey. The four main cephalopod species found in the albatrosses diets were Kondakovia longimana, Martialia hyadesi, Moroteuthis knipovitchi and Galiteuthis glacialis during the reproductive period. For the first time, black-browed and grey-headed albatrosses diets during the EIB/BB period were analyzed. K. longimana was reported as the main cephalopod species during this period and it was found that scavenging could play an important role in albatrosses diet. Based on the stable isotopic signatures of the cephalopod lower beaks, the main species were from Antarctic and sub-Antarctic waters and could be grouped in four trophic levels. The main threats to albatrosses included: i) interaction with fisheries, ii) the possible lower availability of krill in South Georgia region during the reproductive period, and iii) the almost absence of the M. hyadesi in grey-headed albatrosses diet. Some measures to reinforce the conservation of the three studied albatross species are related to the fishery and krill industries and by a better knowledge of southern ocean cephalopods distributions and populational trends.

As populações do albatroz-viajeiro Diomedea exulans, albatroz-de-cabeça-cinzenta Thalassarche chrysostoma e albatroz-de-sobrancelha-preta Thalassarche melanophrys, nidificantes em Bird Island na Geórgia do Sul, são alvos de estudos desde a década de 1960. Esta ilha subantárctica é muito importante para a sua conservação, porque nela nidificam, a nível mundial, as maiores populações do albatroz-de-cabeça-cinzenta, e importantes populações das restantes espécies estudadas. Contudo, desde finais da década de 1970 que, nesta ilha, as populações nidificantes destes albatrozes têm experimentado decréscimos populacionais, seguindo a tendência de declínio a nível mundial. A cada ano, dezenas de milhares de albatrozes são apanhados acidentalmente em linhas de pesca. Os resíduos de plásticos ingeridos no mar, e a introdução de espécies não-nativas nas ilhas de nidificação também apresentam riscos adicionais. A dieta das espécies de albatrozes estudadas inclui uma importante componente de cefalópodes. Os albatrozes podem ser utilizados como ferramentas de amostragem biológicas para investigar os organismos pouco conhecidos, tais como os cefalópodes do Oceano Antárctico. Através do estudo do componente de cefalópodes na dieta dos albatrozes pode-se conhecer melhor a ecologia e dinâmica populacional dos cefalópodes do Oceano Antárctico, que de outro modo seria muito difícil de ser obtido. Através da análise isotópica do rácio do δ13C (13C/12C) e do δ15N (15N / 14N) das mandíbulas inferiores dos cefalópodes presentes na dieta dos albatrozes pode-se ainda revelar o habitat e o nível trófico dos cefalópodes, respectivamente. Por intermediário desta análise já foram descobertas novas relações tróficas e padrões migratórios dos cefalópodes até então desconhecidos. Os objectivos do presente estudo consistiram em: i) caracterizar a dieta dos albatrozes, com relevância para a componente de cefalópodes, durante o período reprodutor do albatroz-viajeiro, albatroz-de-sobrancelha-preta e albatroz-de-cabeça-cinzenta, e no final do período não reprodutor /início do período reprodutor (FPNR / IR) das duas últimas espécies referidas; ii) avaliar o habitat e o nível trófico das principais espécies de cefalópodes identificadas na dieta dos albatrozes através da análise de isótopos estáveis; iii) comparar os dois períodos amostrados (reprodutor versus FPNR/IR); e iv) identificar as ameaças e sugerir medidas para reforçar a conservação das espécies de albatrozes estudadas. Os resultados relativos à dieta dos albatrozes mostraram que, durante o período reprodutor, o albatroz-de-sobrancelha-preta alimentou-se sobretudo de peixe, o albatroz-de-cabeça-cinzenta de cefalópodes, e o albatroz-viajeiro de ambos os componentes. As quatro principais espécies de cefalópodes identificadas na dieta dos albatrozes incluíram Galiteuthis glacialis, Moroteuthis knipovitchi, Martialia hyadesi e Kondakovia longimana para o período reprodutor. A diversidade dos cefalópodes registada neste estudo foi menor do que a registada em anos anteriores, correspondendo a espécies anteriormente descritas por outros autores. Não foram encontradas espécies de polvos contrariamente a outras referências nesta área. A maior diversidade de cefalópodes durante o período reprodutor foi registada na dieta do albatroz-viageiro. A sua dieta incluiu cefalópodes maiores e mais pesados do que os identificados na dieta dos restantes albatrozes, indicativo de necrofagia. O albatroz-de-sobrancelha-preta durante o período reprodutor também foi principalmente necrófago, enquanto que o albatroz-de-cabeça-cinzenta se alimentou maioritariamente de presas vivas. Para os outros albatrozes, a diversidade de cefalópodes identificada no período reprodutor foi maior do que a encontrada durante o período FPNR/IR. Pela primeira vez, as dietas do albatroz-de-sobrancelha-preta e do albatroz-de-cabeça-cinzenta foram analisadas durante o período FPNR/IR. K. longimana foi a espécie de cefalópode mais importante para o período FPNR / IR e verificou-se que a necrofagia poderá ter um papel importante na alimentação dos albatrozes. As únicas espécies de cefalópodes comuns a ambos os períodos amostrados foram K. longimana, G. glacialis, Gonatus antarcticus e Taonius sp.B (Voss), pelo que se sugere que possam ter, sobretudo K. longimana, uma maior importância nos ecossistemas marinhos do que a que lhes era habitualmente atribuída. Através da análise isotópica do rácio de δ13C (13C/12C) das mandíbulas inferiores dos cefalópodes, verificou-se que as principais espécies encontradas na dieta dos albatrozes apresentaram assinaturas referentes a águas antárcticas e subantárticas. No primeiro caso, as espécies de cefalópodes associadas foram Batoteuthis skolops e Psychroteuthis glacialis, e no segundo foram Chiroteuthis veranyi, Histioteuthis macrohista, Histioteuthis atlantica e Taonius sp. B (Voss). Para além destes cefalópodes, foram identificadas outras espécies que apresentaram assinaturas isotópicas referentes às duas massas de água, antárctica e subantártica, nomeadamente, Histioteuthis eltaninae, Moroteuthis knipovitchi, Kondakovia longimana, Gonatus antarcticus, Martialia hyadesi, Galiteuthis glacialis e Alluroteuthis antarcticus. Por fim, foi ainda identificada a espécie Illex argentinus com uma assinatura referente a águas subtropicais. Através da análise isotópica do rácio de δ15N (15N / 14N) das mandíbulas inferiores dos cefalópodes, verificou-se que as espécies de cefalópodes poderiam ser agrupadas em quatro níveis tróficos distintos, compreendendo assinaturas entre os 2.45 a 4.40‰, 6.19 a 6.63‰, 7.15 a 8.83‰ e 9.02 a 12.18‰. No primeiro grupo referido inclui-se Martialia hyadesi, no segundo Kondakovia longimana (com mandíbulas de tamanho médio), no terceiro Histioteuthis eltaninae, Moroteuthis knipovitchi, Kondakovia longimana (com mandíbulas de tamanho grande), Galiteuthis glacialis, Alluroteuthis antarcticus e Psycroteuthis glacialis, e no último Gonatus antarcticus, Chiroteuthis veranyi, Illex argentinus, Taonius sp. B (Voss), Histioteuthis macrohista, Histioteuthis atlantica e Batoteuthis skolops. A ocorrência destes níveis tróficos sugere a existência de um continuum entre cefalópodes de níveis tróficos inferiores que se alimentam de crustáceos (como M. hyadesi) e de níveis tróficos superiores que se alimentam de peixes (como G. antarcticus). Os cefalópodes apresentaram assinaturas mais baixas do que aquelas geralmente registadas, o que poderá indicar que se alimentaram de presas que normalmente ocupam níveis tróficos inferiores. Os indivíduos de K. longimana apresentaram um enriquecimento em N15 com o aumento do tamanho da mandíbula inferior, como já anteriormente descrito por outros autores. As principais ameaças identificadas para as espécies de albatrozes estudadas tendo por base as suas dietas foram: i) a interacção com a pesca, ii) a eventual baixa disponibilidade de krill Euphausia superba na Geórgia do Sul durante o período reprodutivo dos albatrozes, que afectou sobretudo o albatroz-de-sobrancelha-preta e iii) a ausência de M. hyadesi na dieta do albatroz-de-cabeça-cinzenta. A principal causa do declínio da maioria das espécies de albatrozes é conhecida ou inferida, como sendo a mortalidade acidental na pesca (bycatch), especialmente na pesca de palangre e de arrasto, onde os albatrozes são vulneráveis a anzóis, redes de arrasto e cabos de armação das mesmas. Na dieta do albatroz-viajeiro foram encontrados anzóis e linhas de pesca, incluindo uma linha de palangre. Foram ainda identificadas espécies de peixes na dieta do albatroz-viajeiro e do albatroz-de-sobrancelha-preta alvos da pesca comercial. O albatroz-de-sobrancelha-preta em anos de baixa disponibilidade de presas não altera a sua área de alimentação, pelo que uma baixa disponibilidade de krill poderá ser indício de um baixo sucesso reprodutor, contribuindo para um decréscimo populacional desta espécie. Os dados da dieta do albatroz-de-cabeça-cinzenta sugerem que poderá ter enfrentado um baixo sucesso reprodutor no período avaliado devido à quase ausência de M. hyadesi, cujo consumo está relacionado com o seu sucesso reprodutor. Tendo por base as ameaças referidas, sugerem-se como medidas para reforçar a conservação destas três espécies de albatrozes a continuação de acções já iniciadas como: i) implementação de medidas de mitigação para reduzir as capturas acidentais de aves marinhas nas frotas de pesca, ii) combate à pesca ilegal, não declarada e não regulamentada (INN),e iii) controlo da expansão da pesca industrial do krill. Para além destas, sugere-se fortemente o desenvolvimento e aplicação de novas medidas como a protecção das zonas potenciais de alimentação dos albatrozes durante os períodos reprodutor e não reprodutor através do conhecimento das distribuições e tendências populacionais das principais espécies de cefalópodes por estes capturados.